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La historia comienza con una vista de Betulia, una ciudad fortificada que protege a Jerusalén, y del pozo fuera de los muros donde las mujeres vienen a buscar agua. Entre ellos se encuentra Noemí, a quien Nathan ama. En la ciudad, Judith, la joven viuda de Manasés, es muy estimada por los habitantes y es amable con los pobres.
Nabucodonosor, rey de los asirios, envía un ejército dirigido por el príncipe Holofernes para conquistar Judea. Los asirios toman el control del pozo y toman prisionera a Noemí. Asedian Betulia y pronto sus habitantes mueren de hambre y sed. Judith con su criada Marah va al campamento de Holofernes y lo seduce, prometiéndole entregar a Judea en sus manos. De vuelta en su tienda, Judith duda en traicionarlo porque se siente atraída por él. Un grupo de behulianos intenta ir al pozo para tomar agua y son masacrados por los asirios. Holofernes está obsesionado con Judith y no presta atención a los bailes de las mujeres del Templo de Nin. Judith se siente atraída por Holofernes pero, cuando la llaman para unirse a él, se lleva un cuchillo. Mientras ven bailar a las chicas, él le ofrece irse a vivir con él. Una vez que están solos ella le hace beber mucho para que se duerma. Ella tiene la intención de golpearlo, pero las dudas y el amor la superan cuando lo ve durmiendo plácidamente. Pero ella se recupera y le corta la cabeza.
El guardia de fuera oye algo, pero no se atreve a entrar en la tienda. Judith y Marah esconden la cabeza de Holofernes en una bolsa, abandonan la tienda y regresan a Betulia. Cuando los asirios encuentran muerto a su príncipe, el pánico los supera y los betullanos los ahuyentan fácilmente. Nathan encuentra a Naomi atada a un poste en una tienda y la libera. Judith es aclamada por la gente de Betulia. Sola en su casa, reza a su Dios.